《恶魔高校D×D 第三季》继续讲述兵藤一诚这位普通高中生在成为下仆恶魔后，在驹王学园中的奇幻冒险。原本平静的日常生活被打破，一诚和莉亚丝、爱莎、朱乃等伙伴共同生活在一起，享受着同居的乐趣。然而，超自然研究部却决定利用暑假前往冥界进行考察。在那里，一行人被迫接受了阿萨谢尔严格训练，锻炼他们的战斗技巧与协作能力。与此同时，小猫则因为对自己的力量缺乏自信而感到焦虑不安。正当他们努力适应新生活时，一场更大的危机悄然降临——恶魔、天使和堕天使三大势力以及北欧神族阿斯加德纷纷聚集在一起，召开关于恐怖对策的紧急会议。然而，在这背后的阴影中，瓦利所领导的祸之团与小猫的姐姐黑歌开始策划着不为人知的秘密行动。随着剧情的深入发展，一诚和他的伙伴们不仅要面对强大的敌人，还要解开隐藏在背后的各种谜团。在这个充斥着魔法与战斗的世界里，他们能否守护住彼此之间的友情，并战胜即将到来的挑战呢？
